Lanciato da Nintendo in Giappone e Nord America nel 1996, e in Europa nel 1997, il Nintendo 64 arrivò nel pieno del passaggio al 3D. La console si confrontò soprattutto con Sony PlayStation e Sega Saturn, ma scelse una strada diversa: hardware potente, controllo analogico e supporto su cartuccia, mentre il resto del mercato si stava spostando rapidamente verso il CD-ROM.

La macchina utilizzava una CPU NEC VR4300 a 64 bit, basata su architettura MIPS, a circa 93,75 MHz, affiancata dal Reality Co-Processor sviluppato con Silicon Graphics. Disponeva di 4 MB di RDRAM, espandibili a 8 MB con l’Expansion Pak. La grafica puntava su poligoni texturizzati, filtraggio bilineare, anti-aliasing e z-buffer, con risoluzioni variabili spesso intorno a 320×240 pixel. La cartuccia garantiva caricamenti quasi assenti, ma limitava spazio, costi e supporto delle terze parti rispetto al CD.

Le vendite mondiali sono generalmente indicate intorno ai 32-33 milioni di unità. Il Nintendo 64 non dominò la generazione, ma definì molte regole del gioco tridimensionale su console, dal movimento analogico alla gestione della telecamera, fino al multiplayer locale a quattro giocatori. La sua eredità passa da Super Mario 64, The Legend of Zelda: Ocarina of Time, GoldenEye 007, Mario Kart 64, Banjo-Kazooie, Star Fox 64, Perfect Dark e Wave Race 64.